Sous la surface de la Terre se trouve le Monde Intérieur, un royaume où fait rage une guerre entre des araignées intelligentes et des insectes humanoïdes envahisseurs, connus sous le nom d'Insectors. Cependant, les araignées ne sont pas seules, car les « Spider Riders » — des humains du Monde Extérieur, appelés Earthens dans le Monde Intérieur, qui sont choisis par l'Oracle — combattent à leurs cô

Sous la surface de la Terre se trouve le Monde Intérieur, un royaume où fait rage une guerre entre des araignées intelligentes et des insectes humanoïdes envahisseurs, connus sous le nom d'Insectors. Cependant, les araignées ne sont pas seules, car les « Spider Riders » — des humains du Monde Extérieur, appelés Earthens dans le Monde Intérieur, qui sont choisis par l'Oracle — combattent à leurs côtés. Chargé de merveilleux récits sur une pyramide mystérieuse et du journal de son grand-père, un jeune garçon nommé Hunter Steele se lance dans une exploration. Là, il rencontre l'Oracle, qui le transporte dans le Monde Intérieur en tant que Spider Rider. Se retrouvant perdu et désorienté au milieu d'une forêt, Hunter croise le chemin d'une araignée géante nommée Shadow. Bien que réticente, Shadow accepte de se battre à ses côtés. Il rencontre ensuite Corona, une habile chasseuse d'araignées et une jeune fille aimable qui aspire à une vie normale. Elle lui explique les rudiments du rôle de Spider Rider et l'informe sur le sort du Monde Intérieur si les Insectors poursuivent leur règne tyrannique. Ainsi commence l'histoire d'Hunter Steele, un jeune garçon imprudent en quête pour sauver le Monde Intérieur. Mais sa mission de récupérer les quatre Clés de l'Oracle, détenant le véritable pouvoir de l'Oracle, le mènera à un affrontement ultime contre Mantid, le chef des Insectors.